Фотодинамическая терапия в нейроонкологии

Выполнен обзор литературы, отражающий современное состояние и степень разработанности  методики интраоперационной  фотодинамической терапии (ФДТ) в нейроонкологи. Представлены к обсуждению результаты наиболее значимых исследований, посвященных ФДТ в нейроонкологии. Проведен анализ научных публикаций по данной тематике в базах данных Pubmed, EMBASE, Cochrane Library и eLibrary, опубликованных в промежуток времени с января 2000 г. по декабрь 2022 г. Найдено 204 публикации в зарубежных источниках  и 59 публикаций в отечественных  изданиях, в которых рассматриваются  вопросы применения ФДТ в нейроонкологии. Анализ литературы показал, что в клинической практике интраоперационная  ФДТ в нейроонкологии  является важным инструментом, способствующим увеличению радикальности операции и локального контроля. Фундаментальное обоснование эффективности ФДТ заключается в изучении путей, ведущих к полной девитализации злокачественной  опухоли, изучении механизмов локального и системного  иммунного ответа. При этом субклеточные  мишени при ФДТ обусловлены свойствами  фотосенсибилизаторов (ФС). В многочисленных  исследованиях  показана противоопухолевая эффективность  использования  ФДТ с ФС на основе  хлорина  е6, 5-аминолевулиновой  кислоты, производных  порфиринов.  Установлены механизмы действия и мишени этих ФС. В России  в ряде исследований подтверждена клиническая эффективность  ФДТ у групп нейроонкологических пациентов с глиальным опухолями и вторичными метастатическими опухолями, однако до сих пор метод не включён в клинические рекомендации по оказанию высокотехнологичной  нейрохирургической помощи. Безусловно, необходима дальнейшая разработка методики ФДТ в нейроонкологии, особенно у пациентов с высоким риском рецидива и агрессивными опухолями ЦНС.

1. Urbanska K., et al. Glioblastoma multiforme – an overview // Contemp. Oncol. – 2014. – Vol. 18 (5). – P. 307-312. doi: 10.5114/wo.2014.40559

2. Schneider T., et al. Gliomas in adults // Dtsch. Arzteblatt Int. – 2010. – Vol. 107 (45). – P. 799-807. doi: 10.3238/arztebl.2010.0799

3. Gerrard G. E., et al. Neuro-oncology practice in the U.K. // Clin. Oncol. – 2003. – Vol. 15(8). – P. 478-484. doi: 10.1016/s0936-6555(03)00150-x

4. Тиглиев Г.С., Чеснокова Е.А., Олюшин В.Е. и соавт. Способ лечения злокачественных опухолей головного мозга с мультифокальным характером роста. – Патент РФ №2236270. – 2004.

5. Комфорт А.В., Олюшин В.Е., Руслякова И.А. и соавт. Способ фотодиначеской терапии для лечения глиальных опухолей больших полушарий головного мозга. – Патент РФ №2318542. – 2008.

6. Noske D.P., Wolbers J.G., Sterenborg H.J. Photodynamic therapy of malignant glioma. A review of literature // Clin Neurol Neurosurg. – 1991. – Vol. 93(4). – P. 293-307. doi: 10.1016/0303-8467(91)900946. PMID: 1665763

7. Akimotо J. Photodynamic therapy for malignant brain tumors // Neurol. Med. Chir. – 2016. – Vol. 56 (4). – P. 151-157. doi: 10.2176/nmc.ra.2015-0296

8. Ostrom Q.T., et al. CBTRUS statistical report: primary brain and other central nervous system tumors diagnosed in the United States in 2009-2013 // Neuro-Oncology. – 2016. – Vol. 18 (5). – P. 1-75. doi: 10.1093/neuonc/now207

9. Quirk B.J., et al. Photodynamic therapy (PDT) in malignant brain tumors – Where do we stand? // Photodiagnosis Photodyn. Ther. – 2015. – Vol. 12(3). – P. 530-544. doi: 10.1016/j.pdpdt.2015.04.009

10. Castano A.P., et al. Mechanisms in photodynamic therapy: Part one – Photosensitizers, photochemistry and cellular localization // Photodiagnosis Photodyn. Ther. – 2004. – Vol. 1 (4). – P.279-293. doi: 10.1016/s1572-1000(05)00007-4

11. Josefsen L. B. and Boyle R. W. Photodynamic therapy: Novel thirdgeneration photosensitizers one step closer? // Br. J. Pharmacol. – 2008. – Vol. 154(1). – P. 1-3.

12. doi: 10.1038/bjp.2008.98

13. Dolmans D. E., et al. Photodynamic therapy for cancer // Nature. – 2003. – Vol. 3. – P. 380-387. doi: 10.1038/nrc1071

14. Allison R. R. and Sibata C. H. Oncologic photodynamic therapy photosensitizers: A clinical review // Photodiagnosis Photodyn. Ther. – 2010. – Vol. 7(2). – P. 61-75. doi: 10.1016/j.pdpdt.2010.02.001

15. Stepp H. and Stummer W. 5-ALA in the management of malignant glioma // Lasers Surg. Med. – 2018. – Vol. 50(5). – P. 399-419. doi: 10.1002/lsm.22933

16. Bechet D. et al. Photodynamic therapy of malignant brain tumours: A complementary approach to conventional therapies // Cancer Treat. Rev. – 2014. - Vol. 40(2). – P. 229-241. doi: 10.1016/j.ctrv.2012.07.004

17. Абрамова О.Б., Дрожжина В.В., Чурикова Т.П. и соавт. Фотодинамическая терапия экспериментальных опухолей различных морфологических типов с липосомальным борированным хлорином е6. // Biomedical Photonics. – 2021. – T. 10, № 3. – C. 12-22. doi.org/10.24931/2413-9432-2021-10-3-12-22

18. Hiramatsu R. et al. Application of a novel boronated porphyrin (H₂OCP) as a dual sensitizer for both PDT and BNCT // Lasers Surg. Med. – 2011. – Vol. 43(1). – P. 52-58. doi: 10.1002/lsm.21026

19. Bechet D. Neuropilin-1 targeting photosensitization-induced early stages of thrombosis via tissue factor release // Pharm Res. – 2010. – Vol.27(3). – P.468-79. doi: 10.1007/s11095-009-0035-8

20. Rajora A.K., et al. Recent Advances and Impact of Chemotherapeutic and Antiangiogenic Nanoformulations for Combination Cancer Therapy. Pharmaceutics. – 2020. - Vol. 12. – P.592. doi: 10.3390/pharmaceutics12060592

21. Yudintceva N.M., Mikhrina, A.L., Nechaeva, A.S., Shevtsov, M.A. Assessment of heat-shock protein Hsp70 colocalization with markers of tumor stem-like cells. Cell and Tissue Biology. – 2022. – 16(5). – C. 459-464. doi:10.1134/S1990519X22050108

22. Тагаева Р.Б., Бобков Д.Е., Нечаева А.С. и соавт. Мембранносвязанный белок теплового шока mHsp70 как маркер злокачественных опухолей головного мозга // Российский нейрохирургический журнал имени профессора А. Л. Поленова. – 2023. – Т. 15, №2. – С. 98-101. doi: 10.56618/2071

23. Deng C.X. Targeted drug delivery across the blood-brain barrier using ultrasound technique // Ther. Deliv. – 2010. – Vol. 1(6). – P. 819-848. doi: 10.4155/tde.10.66

24. Banks W.A. From blood-brain barrier to blood-brain interface: New opportunities for CNS drug delivery // Nat. Rev. Drug Discov. – 2016. – Vol. 15. – P. 275-292. doi: 10.1038/nrd.2015.21

25. Fecci P.E., et al. Viruses in the treatment of brain tumors // Neuroimaging Clin. of North America. – 2002. – Vol. 12(4). – P. 553-570. doi: 10.1016/s1052-5149(02)00028-x

26. Patel M.M. and Patel B. M. Crossing the Blood-Brain Barrier: Recent Advances in Drug Delivery to the Brain // CNS Drugs. – 2017. – Vol. 31. – P. 109-133. doi: 10.1007/s40263-016-0405-9

27. Roet M., et al. Progress in euromodulation of the brain: A role for magnetic nanoparticles? // Prog. Neurobiol. – 2019. – Vol. 177. – P. 1-14. doi: 10.1016/j.pneurobio.2019.03.002

28. Baek S. K. et al. Photothermal treatment of glioma; an in vitro study of macrophage-mediated delivery of gold nanoshells // Journal of Neuro-Oncology. – 2011. – Vol. 104(2). – P. 439-448. doi:10.1007/s11060-010-0511-3

29. Male D. et al. Gold Nanoparticles for Imaging and Drug Transport to the CNS // Int. Rev. Neurobiol. – 2016. – Vol. 130. – P. 155-198. doi: 10.1016/bs.irn.2016.05.003

30. Pass H. I. Photodynamic therapy in oncology: Mechanisms and clinical use // J. Natl. Cancer Inst. – 1993. – Т. 85. – P. 443-456. doi.org/10.1093/jnci/85.6.443

31. Lukšienë, Ž. Photodynamic therapy: Mechanism of action and ways to improve the efficiency of treatment // Medicina. – 2003. – Vol. 39. – P. 1137-1150.

32. Vrouenraets M.B. et al. Basic principles, applications in oncology and improved selectivity of photodynamic therapy // Anticancer Res. – 2003. – Vol. 23. – P. 505-522.

33. Allison R. R. Photodynamic therapy: Oncologic horizons // Future Oncology. – 2014. – Vol. 10(1). – P. 123-142. doi: 10.2217/fon.13.176

34. Scheffer G. L., et al. Specific detection of multidrug resistance proteins MRP1, MRP2, MRP3, MRP5 and MDR3 P-glycoprotein with panel of monoclonal antibodies // Cancer Res. – 2000. – Vol. 60. – P. 5269-5277.

35. Schipmann S. et al. Combination of ALA-induced fluorescenceguided resection and intraoperative open photodynamic therapy for recurrent glioblastoma: case series on a promising dual strategy for local tumor control // J. Neurosurg. – 2020. – Vol. 134. – Р. 426-436.

36. Akimoto J. et al. First autopsy analysis of the efficacy of intra-operative additional photodynamic therapy for patients with glioblastoma // Brain Tumor Pathol. – 2019. – Vol. 36. – Р. 144-151.

37. Vermandel M. et al. Standardized intraoperative 5-ALA photodynamic therapy for newly diagnosed glioblastoma patients: a preliminary analysis of the INDYGO clinical trial // J. Neurooncol. – 2021. – Vol. 152. – Р. 501-514.

38. Ricchelli F. Photophysical properties of porphyrins in biological membranes // J. Photochem. Photobiol. B Biol. – 1995. – Vol. 29. – P. 109118. doi.org/10.1016/1011-1344(95)07155-U

39. Castano A.P., et al. Mechanisms in photodynamic therapy: Part three – Photosensitizer pharma-cokinetics, biodistribution, tumor localization and modes of tumor destruction. Photodiagnosis. Photodyn. Ther. – 2005. – Vol. 2. – P. 91–106. doi.org/10.1016/S15721000(05)00060-8

40. Bartusik-Aebisher D., et al. The Use of Photodynamic Therapy in the Treatment of Brain Tumors—A Review of the Literature // Molecules. – 2022. – Vol.27. – P. 6847. doi.org/10.3390/molecules27206847

41. Efendiev K., Alekseeva P., Shiryaev A., at al. Near-infrared phototheranostics of tumors with protoporphyrin IX and chlorin e6 photosensitizers // Photodiagnosis and Photodynamic Therapy. 2023. – Vol. 42. – P. 103566. doi: 10.1016/j.pdpdt.2023.103566

42. Церковский Д. А., Маслаков Е. А., Багринцев Д. А. и соавт. Роль фотодинамической терапии в лечении первичных, рецидивных и метастатических злокачественных опухолей головного мозга // Biomedical Photonics. – 2018. – Т. 7, № 2. – С. 37-49. doi: 10.24931/2413–9432–2018–7–2–37–49.

43. Stummer W., et al. Technical principles of microsurgical resection of malignant glioma tissue controlled by protoporphyrin-IX-fluorescence // Acta Neurochir. – 1998. – Vol. 140. – P. 995-1000. doi: 10.1007/s007010050206

44. Stummer W., et al. Long-sustaining response in a patient with nonresectable, distant recurrence of glioblastoma multiforme treated by interstitial photodynamic therapy using 5-ALA: Case report // J. Neurooncol. – 2008. – Vol. 87. – P. 103-109. doi.org/10.1007/s11060007-9497-x

45. Schwartz C. et al. Interstitial photodynamic therapy for de-novo multiforme glioblastoma // WHO IV. Neurooncology. – 2015. – Vol. 17. – P. 214-220. doi.org/10.1093/neuonc/nov235.25

46. Рында А.Ю., Олюшин В.Е., Ростовцев Д.М. и соавт. Применение интраоперационной фотодинамической терапии в структуре комплексного лечения злокачественных глиом // Журнал «Вопросы нейрохирургии» имени Н.Н. Бурденко. – 2023. – Т. 87, № 1. – C. 25-34. doi.org/10.17116/neiro20238701125

47. Stummer W., Pitchimeier U., Meinel T., Wiestler O.D., Zanella F., Reulen H.J. Fluorescence-guided surgery with 5-aminolevulinic acid for resection of malignant glioma: a randomized controlled multicenter phase III trial // Lancet Oncol. – 2006. – Vol.7. – P. 392-401.

48. Eljamel S. Photodynamic applications in brain tumors: A comprehensive review of the literature // Photodiagnosis Photodyn. Ther. – 2010. – Vol.7. – P. 76-85. doi.org/10.1016/j.pdpdt.2010.02.002

49. Stylli S.S., Kaye A.H., MacGregor L., Howes M., Rajendra P. Photodynamic therapy of high-grade glioma – long term survival // J. Clin. Neurosci. – 2005. – Vol.12(4). – P. 389-398.

50. Kostron H., Fiegele T., Akatuna E. Combination of «FOSCAN» mediated fluorescence guided resection and photodynamic treatment as new therapeutic concept for malignant brain tumors // Med. Laser Applic. – 2006. – Vol. 21. – P. 285-290.

51. Muller P., Wilson B. Photodynamic therapy of brain tumors--a work in progress // Lasers Surg Med. – 2006. – Vol. 38(5). – P. 384-389

52. Muragaki Y., Akimoto J., Maruyama T., et al. Phase II clinical studyon intraoperative photodynamic therapy with talaporfin sodium and semiconductor laser in patients with malignant brain tumors // J. Neurosurg. – 2013. – Vol. 119(4). – P. 845-852.

53. Akimoto J., et al. First autopsy analysis of the efficacy of intra-operative additional photodynamic therapy for patients with glioblastoma // Brain Tumor Pathol. – 2019. – Vol. 36. – Р. 144-151.

54. Shimizu K., Nitta M., Komori T., et al. Intraoperative Photodynamic Diagnosis Using Talaporfin Sodium Simultaneously Applied for Photodynamic Therapy against Malignant Glioma: A Prospective Clinical Study // Frontiers in Neurology. – 2018. – Vol. 9. – P. 1-9. doi.org/10.3389/fneur.2018.00024

55. Nitta M., Muragaki Y., Maruyama T., et al. T. Role of photodynamic therapy using talaporfin sodium and a semiconductor laser in patients with newly diagnosed glioblastoma // J Neurosurg. – 2018. – Vol. 7. – P. 1-8. doi.org/10.3171/2018.7.JNS18422.

56. Tatsuya K., Masayuki N., Kazuhide S., et al. Therapeutic Options for Recurrent Glioblastoma-Efficacy of Talaporfin Sodium Mediated Photodynamic Therapy // Pharmaceutics. – 2022. – Vol. 14(2). – P. 353. doi.org/10.3390/pharmaceutics14020353.

57. Teng C.W., Amirshaghaghi A., Cho S.S., et al. Combined fluorescenceguided surgery and photodynamic therapy for glioblastoma multiforme using cyanine and chlorin nanocluster // J Neurooncol. – 2020. – Vol. 149. – P. 243-252. doi.org/10.1007/s11060-020-03618-1

58. Maruyama T., Muragaki Y., Nitta M., et al. Photodynamic therapy for malignant brain tumors // Japanese J Neurosurg. – 2016. – Vol. 25. – P. 895.

59. Kozlikina E.I. et al. The Combined Use of 5-ALA and Chlorin e6 Photosensitizers for Fluorescence-Guided Resection and Photodynamic Therapy under Neurophysiological Control for Recurrent Glioblastoma in the Functional Motor Area after Ineffective Use of 5-ALA: Preliminary Results // Bioengineering. – 2022. – Vol. 9. – P.104. doi.org/10.3390/bioengineering9030104

60. Hamid S.A., Zimmermann W., et al. In vitro study for photodynamic therapy using Fotolon in glioma treatment // Proc. SPIE. – 2015. – Vol. 9542. – P. 13. doi.org/10.1117/12.2183884

61. Akimoto J., Fukami S., Ichikawa M., et al Intraoperative Photodiagnosis for Malignant Glioma Using Photosensitizer Talaporfin Sodium // Frontiers in Surgery. – 2019. – Vol. 21. – P. 6-12. doi.org/10.3389/fsurg.2019.00012

62. Stummer W., Pichlmeier U., Meinel T. Fluorescence-guided surgery with 5 –aminolevulinic acid for resection of malignant glioma: a randomized controlled multicentre phase III trial // Lancet Oncol. – 2006. – Vol. 7. – P. 392-401.

63. Cramer S.W., Chen C.C. Photodynamic Therapy for the Treatment of Glioblastoma // Front. Surg. – 2020. – Vol. 6. – P. 81. doi.org/10.3389/fsurg.2019.00081.

64. Schipmann S., et al. Combination of ALA-induced fluorescenceguided resection and intraoperative open photodynamic therapy for recurrent glioblastoma: case series on a promising dual strategy for local tumor control // J. Neurosurg. – 2020. – Vol. 134. – Р. 426-436.

65. Stummer W., et al. Long-sustaining response in a patient with nonresectable, distant recurrence of glioblastoma multiforme treated by interstitial photodynamic therapy using 5-ALA: Case report // J. Neurooncol. – 2008. – Vol. 87. – P. 103-109. doi.org/10.1007/s11060007-9497-x

66. Schwartz C. et al. Interstitial photodynamic therapy for de-novo multiforme glioblastoma // WHO IV. Neurooncology. – 2015. – Vol. 17. – P. 214-220. doi.org/10.1093/neuonc/nov235.25

67. Mahmoudi K., et al. 5-Aminolevulinic Acid Photodynamic Therapy for the Treatment of High-Grade Gliomas // J. Neurooncol. – 2019. – Vol. 141. – P. 595-607. doi.org/10.1007/s11060-019-03103-4

68. Chen R., Aghi M.K. Atypical meningiomas // Handb Clin Neurol. – 2020. – Vol. 170. – P. 233-244. doi.org/10.1016/B978-0-12-8221983.00043-4

69. Kiesel B., et al. G. 5-ALA in suspected low-grade gliomas: Current Role, limitations, and new approaches // Front. Oncol. – 2021. – Vol. 11. – P.699301. doi.org/10.3389/fonc.2021.699301

70. Решетов И.В., Коренев С.В., Романко Ю.С. Формы гибели клеток и мишени при фотодинамической терапии // Сибирский онкологический журнал. – 2022. – Т. 21, № 5. – С. 149-154. doi: 10.21294/18144861-2022-21-5-149-154

71. Куканов К.К., Воробьёва О.М., Забродская Ю.М. и соавт. Интракраниальные менингиомы: клинико-интраскопические и патоморфологические причины рецидивирования с учетом современных методов лечения (обзор литературы) // Сибирский онкологический журнал. – 2022. – Т. 21, № 4. – C. 110-123. doi.org/10.21294/1814-4861-2022-21-4-110-123

72. Рында А.Ю., Ростовцев Д.М., Олюшин В.Е., и соавт. Лечебный патоморфоз в тканях злокачественной глиомы после фотодинамической терапии с хлорином е6 (сообщение о двух клинических случаях) // Biomedical Photonics. – 2020. – Т. 9, № 2. – C. 45-54. doi: 10.24931/2413–9432–2020–9–2–45–54.

73. Рында А.Ю., Ростовцев Д.М., Олюшин В.Е. Флуоресцентно-контролируемая резекция астроцитарных опухолей головного мозга – обзор литературы // Российский нейрохирургический журнал имени профессора А.Л. Поленова. – 2018. – Т. 10, № 1. – C. 97-110.

74. Рында А.Ю., Олюшин В.Е., Ростовцев Д.М. и соавт. Флуоресцентная диагностика с хлорином е6 в хирургии глиом низкой степени злокачественности // Biomedical Photonics. – 2021. – Т. 10, № 4. – С. 35-43. doi.org/10.24931/2413-9432-2021-10-4-35-43

75. Рында А.Ю., Олюшин В.Е., Ростовцев Д.М. и соавт. Результаты использования интраоперационного флюоресцентного контроля с хлорином Е6 при резекции глиальных опухолей головного мозга // Журнал «Вопросы нейрохирургии» имени Н.Н. Бурденко. – 2021. – Т. 85, № 4. – С.20-28. doi.org/10.17116/neiro20218504120

76. Рында А.Ю., Олюшин В.Е., Ростовцев Д.М. и соавт. Сравнительный анализ флуоресцентной навигации в хирургии злокачественных глиом с использованием 5-АЛА и хлорина Е6 // Хирургия. Журнал им. Н.И. Пирогова. – 2022. – Т 1. – С. 5-14. doi.org/10.17116/hirurgia20220115

77. Рында А.Ю., Олюшин В.Е., Ростовцев Д.М. и соавт. Возможности интраоперационной флуоресцентной биовизуализации нервов в нейрохирургической практике // Российский нейрохирургический журнал им. проф. А.Л. Поленова. – 2023. – Т. 15, № 1. – С. 12.